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Vol. 24. Núm. 2. 2013. Páginas 95-101

Implicaciones clínicas del uso del tamaño pupilar como indicador de actividad psicológica: una breve revisión

[Clinical implications of the use of pupil size as an index of psychological activity: A brief review]

Almudena Duque1 , Carmelo V谩zquez Valverde2
1Univ. Complutense de Madrid, Espa帽a ,2Univ. Complutense de Madrid, Fac. Psicolog铆a, Espa帽a

Resumen

Desde los años 60 la reactividad pupilar ha sido utilizada en Psicología como un indicador psicofisiológico del procesamiento cognitivo y emocional. Con el objetivo de mostrar su utilidad en la investigación psicológica, en este artículo ofrecemos un breve recorrido histórico desde los primeros y controvertidos trabajos que se centraron en estudiar el efecto que tenían diferentes tipos de estímulos en el tamaño de la pupila hasta las últimas investigaciones que han utilizado este índice como medida de procesamiento afectivo en diversos trastornos psicológicos. También se revisan los estudios que relacionan la actividad mental o carga cognitiva con procesos de dilatación pupilar y se discuten las implicaciones clínicas del uso de este sencillo indicador.

Abstract

Since the 60´s, pupil reactivity has been used in Psychology as a psychophysiological index of cognitive and emotional processing. In this paper, we provide a brief review from early and controversial studies focused on studying the effect of different types of stimuli on pupil size to the latest research that has used this index as a measure of affective processing in different psychological disorders. We also review studies that link mental activity or cognitive load with pupil dilations. We discuss the clinical implications of the use of this simple psychophysiological index.

Palabras clave

tamaño pupilar#procesamiento emocional#actividad mental#depresión

Una carencia importante de la Psicolog铆a Cl铆nica es la dificultad para integrar la investigaci贸n b谩sica con la aplicada. Una buena parte del conocimiento acumulado sobre los trastornos mentales se centra casi exclusivamente en los signos y s铆ntomas expl铆citos que los pacientes refieren o que son observables conductualmente. Sin embargo, a pesar de la investigaci贸n cl铆nica acumulada durante d茅cadas, se sabe relativamente poco acerca de procesos m谩s b谩sicos y menos expl铆citos asociados a dichos trastornos (Wenzel y Rubin, 2006; Yiend, 2004). En este inter茅s por aunar indicadores cl铆nicos y de rendimiento objetivo tiene un papel relevante la investigaci贸n con par谩metros psicofisiol贸gicos. A partir de la b煤squeda de art铆culos en bases de datos (Psycinfo y Medline), en este art铆culo haremos una breve revisi贸n descriptiva sobre la conexi贸n entre un indicador psicofisiol贸gico como son los cambios pupilares y variables psicol贸gicas como el afecto, la atenci贸n y el procesamiento emocional de est铆mulos. Las reacciones pupilares, como veremos en esta revisi贸n, aunque son un 铆ndice s贸lo valorable con t茅cnicas de laboratorio, ofrecen una ventana privilegiada y relativamente sencilla para analizar algunos procesos con gran significado psicol贸gico.

El estudio cient铆fico de la pupila en el 谩mbito de la psicolog铆a emerge en la d茅cada de los 50 del pasado siglo, cuando aparecen las primeras metodolog铆as capaces de registrar los cambios en el tama帽o pupilar. Sin embargo, el inter茅s por el tema ya era evidente a principios de siglo. Como se帽alaba Oswald Bumke (1911, citado en Hess, 1972, p. 492): "todo proceso intelectual, todo esfuerzo f铆sico, todo proceso atencional, toda imagen mental, independientemente de su contenido y particularmente todo afecto provoca un agrandamiento de la pupila como ocurre con cualquier est铆mulo sensorial".

La incorporaci贸n de la respuesta pupilar como uno de los 铆ndices de procesamiento emocional y cognitivo en tareas experimentales goz贸 de su m谩ximo esplendor durante las d茅cadas de los 60 y los 70, siendo pr谩cticamente olvidada durante los a帽os 80. Sin embargo, en estos 煤ltimos a帽os, coincidiendo con las mejoras en los dispositivos destinados a la evaluaci贸n del sistema ocular, se han abierto nuevas l铆neas de investigaci贸n para evaluar el procesamiento emocional y cognitivo en diferentes condiciones psicol贸gicas y psicopatol贸gicas.

El trabajo que aqu铆 se presenta tiene como objetivo principal aportar al lector una visi贸n general sobre el tema, haciendo un recorrido desde las investigaciones m谩s cl谩sicas, que utilizaron la reactividad pupilar como variable dependiente de sus estudios, hasta los trabajos m谩s recientes centrados sobre todo en el campo de la depresi贸n y la ansiedad. En la primera parte del art铆culo, y a modo de introducci贸n, tambi茅n se abordar谩n brevemente algunos aspectos m谩s b谩sicos como la fisiolog铆a y funcionalidad de dichos cambios pupilares.

1. El sistema pupilar

Anatom铆a y fisiolog铆a

La pupila, abertura situada en el centro de nuestro iris, es la encargada de regular la luz entrante del exterior a nuestro globo ocular, de la que dependen sus cambios de tama帽o, generalmente comprendido entre 2 mm (condiciones de alta luminancia) y 8 mm (oscuridad). El iris, m煤sculo y tejido pigmentado que rodea la pupila, es el responsable de los cambios en el tama帽o pupilar a trav茅s de dos grupos de m煤sculos (Beatty y Lucero-Wagoner, 2000). El primero de ellos, el dilatador pupilar , tiene forma radial y su contracci贸n produce una retracci贸n del iris que provoca un aumento del di谩metro de la pupila. Est谩 principalmente inervado por fibras del sistema nervioso simp谩tico y la noradrenalina es el neurotransmisor implicado en las sinapsis entre las fibras simp谩ticas eferentes postglanglionares. El segundo m煤sculo es el esf铆nter pupilar . Tiene sus fibras organizadas en forma de anillo y su contracci贸n refleja una disminuci贸n de la pupila por la expansi贸n del iris. En este caso, la inervaci贸n procede de las fibras parasimp谩ticas postglangionares y el neurotransmisor implicado es la acetilcolina.

En general, se admite que la dilataci贸n pupilar correlaciona de modo muy elevado con la actividad del locus coeruleus (LC), hasta el punto de considerarse como un indicador directo de la actividad de esta zona del tallo cerebral (Murphy, Robertson, Balsters y O'Connell, 2011). El LC es una regi贸n clave en el sistema noradren茅rgico (Laeng, Sirois y Gredeback, 2012); es activada por situaciones de estr茅s y tambi茅n tiene un papel importante en la consolidaci贸n y recuperaci贸n de recuerdos y en la implicaci贸n en una tarea. De modo que la dilataci贸n pupilar es un indicador de enorme inter茅s para la Psicolog铆a, pues en 茅l confluyen tanto aspectos cognitivos (atenci贸n, memoria, carga cognitiva, inter茅s, etc.) como emocionales (activaci贸n, sorpresa, etc.) con relevancia para diversas condiciones cl铆nicas. Por todo ello se le considera como una ventana privilegiada a la actividad no consciente (Laeng et al., 2012).

Funcionalidad de la respuesta pupilar

Seg煤n Beatty (1986) y Beatty y Lucero-Wagoner (2000) los cambios en el tama帽o de la pupila se deben a tres tipos de reflejos: el reflejo de luz, el reflejo de cercan铆a y el reflejo psicosensorial. El primero de ellos, el reflejo de luz , es el m谩s conocido y se produce ante cambios de iluminaci贸n en el ambiente; cuando se produce un aumento en los niveles de luz la pupila experimenta una r谩pida contracci贸n. Por su parte, el reflejo de cercan铆a o acomodaci贸n se caracteriza por una marcada contracci贸n de la pupila a medida que un objeto se acerca a nuestros ojos y tiene como funci贸n mejorar el enfoque visual hacia el objeto. Finalmente, el reflejo psicosensorial consiste en una dilataci贸n pupilar asociada a una tarea o est铆mulo relevante presentado en cualquier modalidad sensorial. A diferencia de los dos reflejos anteriores, en este caso los cambios en el tama帽o de la pupila son m谩s sutiles, est谩n mediados por el sistema nervioso simp谩tico y no se deben a las propiedades f铆sicas del est铆mulo sino a la implicaci贸n cognitiva y emocional del procesamiento. Cl谩sicamente se ha considerado que este reflejo psicosensorial, caracterizado por un aumento en el di谩metro pupilar y asociado al procesamiento de est铆mulos, constituye uno de los componentes fisiol贸gicos de la respuesta de orientaci贸n (RO, Lynn, 1966; Sokolov, 1963). En cualquier caso y de forma general, en la respuesta pupilar intervienen componentes de inhibici贸n parasimp谩tica (que explican la primera fase de dilataci贸n) y de activaci贸n simp谩tica (que explican la fase de contracci贸n posterior) (Kuipers y Thierry, 2013; Steinhauer, Siegle, Condray y Pless, 2004).

Atendiendo a la funcionalidad de dichos cambios pupilares y tambi茅n en relaci贸n a la RO, en la segunda mitad del siglo XX fueron varias las propuestas que intentaron encontrar un significado psicol贸gico a esta respuesta fisiol贸gica. Dos de las m谩s conocidas son las formulaciones de Sokolov (1963) y Kahneman (1973). La primera de ellas, la teor铆a del Modelo Neuronal, considera la dilataci贸n pupilar como un mecanismo para mejorar la receptividad sensorial visual de los est铆mulos, concretamente de aquellos que resultan novedosos por no poder encajarse en una representaci贸n mental o modelo neuronal previo. Para Kahneman (1973), sin embargo, la condici贸n que provoca la RO y la dilataci贸n pupilar tiene que ver no s贸lo con la novedad de est铆mulo sino con el significado que ese est铆mulo (visual o no) tiene para el sujeto. En este caso, y de acuerdo al modelo atencional propuesto por este autor, el aumento del di谩metro de la pupila puede considerarse un indicador del esfuerzo cognitivo requerido en el procesamiento de esa informaci贸n de car谩cter significativo. De esta forma, y resumiendo ambas aportaciones, podemos concluir que nos encontramos ante un fen贸meno muy relevante para la Psicolog铆a ya que los cambios pupilares son sensibles a procesos cognitivos y emocionales, lo que avala su creciente utilizaci贸n en la investigaci贸n psicol贸gica como se muestra en los siguientes apartados.

2. Procesamiento de est铆mulos emocionales: 驴dilataci贸n o contracci贸n pupilar?

A mediados de los a帽os 60, Hess (1972) acu帽a el t茅rmino de "pupilometr铆a" para describir un nuevo grupo de investigaciones en las que la reactividad pupilar resultante del procesamiento de est铆mulos es considerada como un 铆ndice fiable de actividad mental (Marshall, 2007). Bas谩ndose en estudios previos llevados a cabo por 茅l mismo con im谩genes, Hess formula la hip贸tesis de la "contracci贸n-aversi贸n", en la que se asume que el procesamiento de est铆mulos "agradables" o "interesantes" para el sujeto provoca aumentos en el tama帽o pupilar, mientras que el procesamiento de est铆mulos "desagradables" estar铆a asociado a contracciones pupilares. Algunos de los resultados que apoyaban esta hip贸tesis revelaban que el di谩metro pupilar de hombres y mujeres aumentaba al visualizar im谩genes de personas del sexo opuesto, mientras que se observaba una reducci贸n en el di谩metro pupilar cuando en las fotograf铆as aparec铆an personas del mismo sexo (Hess, 1965). El patr贸n contrario se observaba en varones homosexuales (Hess, Seltzer y Shlien, 1965). Otras fotograf铆as emocionales negativas, como las de ni帽os con heridas, provocaban contracciones pupilares en todos los sujetos expuestos (Hess, 1965).

La gran repercusi贸n y difusi贸n que tuvieron estos primeros trabajos dio lugar a una nueva etapa en la investigaci贸n psicofisiol贸gica. En los siguientes 20 a帽os los estudios sobre el tema se multiplicaron centrando su inter茅s en considerar la respuesta pupilar como un indicador de procesamiento afectivo. Sin embargo, pocos trabajos confirmaron la hip贸tesis de Hess (Barlow, 1969) y, por el contrario, muchos otros no pudieron hacerlo (Goldwater, 1972; Janisse, 1973).

En efecto, en un intento por confirmar la hip贸tesis "contracci贸naversi贸n", Woodmansee (1965) expuso a un grupo de mujeres racistas y no racistas a la visualizaci贸n de fotograf铆as de personas negras. Seg煤n la teor铆a de Hess, las primeras deber铆an mostrar contracci贸n pupilar mientras que las segundas deber铆an mostrar dilataci贸n. Sin embargo, se observaron aumentos diametrales de la pupila para ambos grupos de mujeres. En un estudio posterior este mismo autor tampoco consigui贸 replicar los resultados de Hess (1965) al utilizar una serie de est铆mulos olfativos aversivos: no se observaron contracciones, s贸lo dilataciones (cit. en Janisse, 1973, p. 314). En la misma l铆nea, Koff y Hawkes (1968) demostraron que no exist铆an diferencias en el tama帽o pupilar de una muestra de ni帽os al observar im谩genes de sus "amigos" y "enemigos".

En cuanto a la utilizaci贸n de otro tipo de est铆mulos como palabras presentadas de forma visual, Guinan (1967) encontr贸 que para 27 de los 28 sujetos analizados las palabras emocionales como "v贸mito" o "beso" se acompa帽aban de mayores dilataciones pupilares en comparaci贸n con otras palabras neutras. Resultados similares se obtuvieron al pedir a una muestra de sujetos que imaginaran escenas positivas y negativas (Bernick y Oberlander, 1968). Para ambos tipos de est铆mulos se observaron aumentos pupilares.

Tras una revisi贸n pormenorizada de estos y otros estudios, el psic贸logo canadiense Pierre Janisse (1973) concluy贸 que: 1) las dilataciones pupilares no depend铆an de la valencia del est铆mulo sino de la intensidad afectiva del mismo y 2) todos los est铆mulos que resultaban novedosos para el sujeto produc铆an midriasis independientemente de otras caracter铆sticas f铆sicas. Utilizando estas premisas como base, Janisse propuso un modelo en el que la valencia del est铆mulo y el tama帽o pupilar se relacionaban de acuerdo a una funci贸n con forma de U. As铆, ante est铆mulos valorados como muy positivos o muy negativos, el tama帽o pupilar deber铆a ser mayor que para otros considerados como moderadamente negativos o moderadamente positivos. Un aspecto clave de la formulaci贸n de Janisse (1973), contraria a la teor铆a de Hess (1965), es la ausencia de procesos de contracci贸n pupilar en su propuesta. Seg煤n su modelo los est铆mulos pueden producir dilataciones mayores o menores, incluso pueden no producirlas o ser casi imperceptibles, pero ning煤n est铆mulo a excepci贸n de la luz provoca disminuciones en el di谩metro de la pupila.

Este tipo de estudios, abandonados durante las d茅cadas de los 80 y 90, volvieron a retomarse recientemente de la mano de Partala y Surakka (2003), quienes reconoc铆an el vac铆o creado: "a pesar de los avances que se han producido en las metodolog铆as de escaneo visual (facilidad de uso y mayor precisi贸n) apenas existen estudios recientes al respecto" (p. 187). En su estudio, los est铆mulos que utilizaron eran de car谩cter auditivo (sonidos positivos, negativos y neutros) con un alto arousal o intensidad afectiva. Tal y como esperaban, y confirmando la formulaci贸n de Janisse (1973), los tama帽os pupilares fueron mayores para los sonidos emocionales, fueran positivos o negativos, en comparaci贸n con los sonidos neutros. Un estudio similar fue llevado a cabo por Bradley, Miccoli, Escrig y Lang (2008) al presentar im谩genes de distinto valor emocional. En esta investigaci贸n, adem谩s de medirse los tama帽os pupilares de los sujetos, tambi茅n se evalu贸 la conductancia de la piel y la desaceleraci贸n cardiaca con el objetivo de desvelar una posible relaci贸n entre la midriasis y las ramas simp谩tica y parasimp谩tica del sistema nervioso aut贸nomo. Los resultados mostraron que ante la visualizaci贸n de las fotograf铆as positivas y negativas, tanto la conductancia de la piel como el tama帽o pupilar eran mayores que cuando se visualizaban las im谩genes neutras. De hecho, ambas medidas fisiol贸gicas correlacionaron, lo que parec铆a revelar la implicaci贸n de la rama simp谩tica en la dilataci贸n pupilar.

A pesar de los resultados que se obtuvieron en los primeros trabajos de Hess, la posterior etapa investigadora (desde los a帽os 60 hasta la actualidad) ha confirmado que la contracci贸n pupilar como respuesta a est铆mulos aversivos no es una respuesta habitual en los seres humanos. De hecho, esta cautela fue apuntada por Irene Loewenfeld (1966) tan s贸lo cinco a帽os despu茅s de la publicaci贸n de los estudios de Hess. Esta fisi贸loga alemana se帽al贸 que los resultados obtenidos por Hess se deb铆an a deficiencias metodol贸gicas como la falta de control de brillo y color de las im谩genes presentadas, concluyendo que "todo est铆mulo psicol贸gico y sensorial, a excepci贸n de la luz, dilata la pupila y ninguno la contrae" (Loewenfeld, 1966, p. 294).

3. Dilataci贸n pupilar y carga cognitiva

Hess (1965) tambi茅n explor贸 los cambios pupilares asociados con el esfuerzo cognitivo. Concretamente observ贸 que el di谩metro pupilar aumentaba a medida que el experimentador propon铆a multiplicaciones de mayor dificultad (Hess y Polt, 1964). Los mismos resultados se obtuvieron durante una tarea de deletreo de palabras: a mayor dificultad se apreciaba una mayor midriasis (Hess, 1965).

Durante la d茅cada de los 60 y los 70 otros investigadores tambi茅n llegaron a las mismas conclusiones a trav茅s de diferentes trabajos experimentales: tareas de recuerdo (Elshtain y Schaefer, 1968; Peavler, 1974), c谩lculo mental (Bradshaw, 1967; Payne, Parry y Harasymiw, 1968; Schaefer, Ferguson, Klein y Rawson, 1968) y tareas de procesamiento continuo (Bradshaw, 1968). Una revisi贸n m谩s extensa de estos trabajos y otros relacionados fue llevada a cabo por Goldwater (1972) y Beatty (1982). Sin embargo fueron los estudios de Kahneman (1973) sobre los cambios pupilares y la actividad cognitiva los que tuvieron mayor repercusi贸n en el 谩mbito de la psicolog铆a por estar integrados dentro de su reconocida teor铆a atencional (Beatty y Kahneman, 1966; Kahneman y Beatty, 1967; Kahneman, Onuska y Wolman, 1968; Kahneman, Peavler y Onuska, 1968). En todos se confirm贸 una relaci贸n entre aumento pupilar y grado de procesamiento cognitivo, por lo que Kahneman (1973) defiende esta medida fisiol贸gica como un indicador relevante de los recursos atencionales implicados en la tarea.

Quiz谩s por las dificultades metodol贸gicas que implicaban este tipo de investigaciones, o quiz谩s por un cambio en el foco de inter茅s, durante la d茅cada de los a帽os 80 apenas se encuentran publicaciones sobre el tema. Es en los a帽os 90 cuando se retoma el inter茅s y comienzan a aparecer nuevos trabajos que utilizan el tama帽o pupilar como 铆ndice de esfuerzo mental (Backs y Walrath, 1992; Granholm, Asarnow, Sarkin y Dikes, 1996; Hy枚na, Tommola y Alaja, 1995; Matthews, Middleton, Gilmartin y Bullimore, 1991). M谩s recientemente varios trabajos han confirmado la relaci贸n existente entre midriasis y carga mental (Iqbal, Zheng y Bailey, 2004; Porter, Troscianko y Gilchrist, 2007; Privitera, Renninger, Carney, Klein y Aguilar, 2010; Verney, Granholm y Marshall, 2004).

En cuanto al control nervioso de estos procesos de dilataci贸n pupilar asociados al esfuerzo cognitivo, a diferencia de las dilataciones asociadas al procesamiento de informaci贸n emocional los resultados m谩s recientes, se帽alan al sistema parasimp谩tico como principal responsable. Concretamente, el mecanismo fisiol贸gico que se ha observado es una inhibici贸n cortical de las fibras parasimp谩ticas del n煤cleo oculomotor (Steinhauer et al., 2004).

En conclusi贸n, y a la luz de los datos recogidos en d茅cadas de investigaci贸n, parece que el aumento en el di谩metro de la pupila es un buen indicador del nivel de esfuerzo o carga mental en tareas cognitivas (Jones, Siegle, Muelly, Haggerty y Ghinassi, 2010; Piquado, Isaacowitz y Wingfield, 2010). Por otro lado, la investigaci贸n en el 谩mbito de los trastornos psicol贸gicos, en la que normalmente se utiliza material emocional, ha confirmado que la dilataci贸n es asimismo un indicador relevante de procesamiento afectivo (Bradley et al., 2008).

4. Di谩metro pupilar, procesamiento emocional y trastornos psicol贸gicos

En la 煤ltima d茅cada se ha abierto un nuevo campo de investigaci贸n en el terreno de la pupilometr铆a consistente en estudiar la respuesta pupilar en relaci贸n con diferentes trastornos mentales. Aunque, como se帽alamos en la introducci贸n, hay un uso creciente de este 铆ndice en numerosas patolog铆as, nos centraremos en dos de los cuadros cl铆nicos m谩s frecuentes, la depresi贸n y la ansiedad, en cuyo estudio normalmente se introducen materiales con una carga emocional.

En el caso de la depresi贸n, el primer estudio de esta l铆nea fue desarrollado por Siegle, Granholm, Ingram y Matt (2001). Seg煤n estos autores, los sujetos depresivos deber铆an mostrar un mayor di谩metro pupilar ante palabras de contenido negativo que ante palabras positivas en comparaci贸n con los sujetos sin depresi贸n. Esta hip贸tesis se deriv贸 del modelo computacional de redes neurales creado por Siegle (1999a, b) para el procesamiento de informaci贸n emocional. En esta simulaci贸n computacional la depresi贸n es operativizada como la exposici贸n prolongada a informaci贸n negativa lo que, seg煤n la regla de Hebb (1949), conlleva un fortalecimiento de las conexiones encargadas del procesamiento de esa informaci贸n. De esta manera la aparici贸n de cualquier est铆mulo negativo activar铆a la red produci茅ndose un r谩pido procesamiento (medido a trav茅s del di谩metro pupilar) e identificaci贸n de la valencia estimular. Los resultados no confirmaron las hip贸tesis planteadas al no observarse mayores tama帽os pupilares para la informaci贸n negativa que para la informaci贸n positiva en los sujetos depresivos en comparaci贸n con el grupo control. Sin embargo, los participantes con depresi贸n presentaban mayores di谩metros pupilares para cualquier tipo de informaci贸n emocional, tanto positiva como negativa.

En un estudio posterior Siegle, Steinhauer, Carter, Ramel y Thase (2003) intentaron confirmar las hip贸tesis anteriores. A diferencia del estudio anterior, en este caso s铆 se observ贸 que los sujetos depresivos presentaron un mayor tama帽o pupilar ante la informaci贸n negativa que ante otro tipo de informaci贸n en comparaci贸n con el grupo control. Sin embargo, el resultado m谩s interesante fue la correlaci贸n positiva obtenida entre el di谩metro pupilar asociado a la informaci贸n negativa y diversas medidas de rumiaci贸n. Seg煤n estos investigadores esta relaci贸n es esperable si se considera el tama帽o pupilar como un 铆ndice del grado de procesamiento emocional desplegado por el sujeto, de tal forma que un mayor di谩metro pupilar estar铆a revelando mayores niveles de atenci贸n o procesamiento de esa informaci贸n emocional. Por tanto, se puede argumentar que la rumiaci贸n, estrategia cognitiva que centra la atenci贸n del individuo en su estado emocional negativo (Nolen-Hoeksema, 1991), se relaciona con un mayor procesamiento emocional de la informaci贸n negativa que aparece en el ambiente. Esta asociaci贸n tambi茅n se ha observado en una muestra de estudiantes no cl铆nica (Duque, S谩nchez y V谩zquez, 2013). Concretamente, un mayor nivel de rumiaci贸n se asoci贸 significativamente a un mayor tama帽o pupilar ante caras tristes. En este estudio tambi茅n se demostr贸 que esta relaci贸n entre rumiaci贸n y di谩metro pupilar depend铆a del tiempo total que los participantes dedicaban a mirar las caras tristes. Este resultado apoya la idea de que el di谩metro pupilar es un indicador de los recursos atencionales desplegados (Iqbal et al., 2004).

Otros autores (p. ej., Franzen, Buysse, Dahl, Thompson y Siegle, 2009), han obtenido un patr贸n similar ante est铆mulos negativos en una muestra de sujetos sanos a los que se les depriv贸 de sue帽o durante una noche entera; el grado de midriasis result贸 significativamente mayor para la visualizaci贸n de las im谩genes negativas que para las positivas o neutras. Seg煤n los autores, este resultado es 煤til para entender la naturaleza de las emociones negativas en trastornos psicol贸gicos que se acompa帽an de problemas de sue帽o como es el caso de la depresi贸n.

Recientemente Steidtmann, Ingram y Siegle (2010) han encontrado que tambi茅n existe un mayor procesamiento afectivo (v.gr., mayor di谩metro pupilar) para la informaci贸n de car谩cter negativo en una muestra de personas recuperadas de una depresi贸n. Este resultado sugiere que el tama帽o pupilar asociado al procesamiento de est铆mulos negativos no es consecuencia de un bajo estado de 谩nimo sino que m谩s bien podr铆a revelar un factor estable de riesgo para desarrollar un episodio depresivo futuro. Posteriormente, a estos mismos sujetos recuperados se les indujo un estado de 谩nimo negativo a trav茅s de la escucha de una melod铆a triste y se volvieron a evaluar sus respuestas pupilares ante los est铆mulos negativos. En contra de lo esperado, no se obtuvieron los mismos resultados que en la primera parte del experimento. En este caso los tama帽os pupilares fueron menores en comparaci贸n con los sujetos nunca deprimidos del grupo control, es decir, que el procesamiento emocional de la informaci贸n negativa fue menor por parte de los sujetos recuperados. Los autores consideraron que este resultado inesperado podr铆a ser explicado por el embotamiento afectivo y cognitivo que presentan algunos pacientes vulnerables a la depresi贸n. De forma similar, Silk et al. (2007) hallaron que los ni帽os con depresi贸n cl铆nica tambi茅n presentaban menores di谩metros pupilares ante palabras negativas que los ni帽os del grupo control.

Por otro lado, a pesar de que la dilataci贸n pupilar pudiera parecer una medida alejada de la realidad cl铆nica, un trabajo reciente de Siegle, Steinhauer, Friedman, Thompson y Thase (2011) ha conseguido predecir la probabilidad de remisi贸n de los s铆ntomas depresivos tras 20 sesiones de terapia cognitiva en funci贸n del tama帽o pupilar ante informaci贸n negativa antes de empezar el tratamiento.

En relaci贸n a los estudios llevados a cabo en el campo de los trastornos de ansiedad, y utilizando el tama帽o pupilar como un indicador de procesamiento emocional, hay que se帽alar que la investigaci贸n es casi inexistente. Una excepci贸n es el estudio de Oathes, Siegle y Ray (2011) quienes siguieron el mismo dise帽o y procedimiento utilizado en la investigaci贸n en depresi贸n. A diferencia de los participantes con depresi贸n, los sujetos con altas puntuaciones en preocupaci贸n excesiva (caracter铆stica muy asociada al Trastorno de Ansiedad Generalizada, Ruscio y Borkover, 2004) presentaban pupilas m谩s peque帽as que el grupo control tras el procesamiento visual de palabras negativas y autoreferentes. Adem谩s, se encontr贸 que mayores niveles de preocupaci贸n excesiva se asociaban a menores tama帽os pupilares durante el procesamiento de informaci贸n emocional negativa. Estos resultados han sido interpretados, dentro la teor铆a de vigilancia-evitaci贸n de la ansiedad (Mogg, Mathews y Weinman, 1987), como un patr贸n de evitaci贸n emocional.

Por los resultados expuestos hasta el momento parece plausible se帽alar que el di谩metro pupilar podr铆a ser un indicador 煤til del procesamiento emocional en trastornos psicol贸gicos como la depresi贸n y la ansiedad aunque, especialmente en relaci贸n con esta 煤ltima, se requiere mucha m谩s investigaci贸n para consolidar la utilidad cl铆nica y conceptual de este indicador psicofisiol贸gico.

A pesar de la aparente simpleza que puede suponer para un psic贸logo cl铆nico el estudio de la pupila, su uso en el 谩mbito cl铆nico ha tenido algunas aplicaciones relevantes. Un ejemplo de ello es el estudio de Martineau et al. (2011) en el que se midi贸 el di谩metro pupilar de un grupo de ni帽os con autismo mientras ve铆an diferentes im谩genes. Sus pupilas se mostraron mucho m谩s peque帽as que las de sus iguales sanos y trav茅s de este indicador se consigui贸 clasificar de forma correcta la pertenencia del 72% de los participantes a cada uno de los grupos. Es decir, un menor procesamiento de los est铆mulos mostrados fue una caracter铆stica que consigui贸 discriminar entre ni帽os con autismo y ni帽os sin problemas. En otro estudio reciente en adolescentes con autismo (Wagner, Hirsch, Vogel-Farley, Redcay y Nelson, 2013) el di谩metro pupilar fue utilizado como 铆ndice de procesamiento de caras emocionales. En este caso un mayor di谩metro pupilar (y por lo tanto un mayor procesamiento afectivo) se asoci贸 con un mayor tiempo de fijaci贸n en la zona de la boca, un patr贸n an贸malo si lo comparamos con el de los ni帽os normales. Esto coincide con algunas evidencias que sugieren que los ni帽os con trastornos del espectro autista presentan patrones disfuncionales en la regulaci贸n del sistema aut贸nomo lo que se expresa, por ejemplo, en incrementos an贸malos en la dilataci贸n pupilar ante caras emocionales (Anderson y Colombo, 2009; Bal et al., 2010).

Otro de los usos de la medici贸n del di谩metro pupilar ha sido la evaluaci贸n continua y en tiempo real del grado de ansiedad o activaci贸n experimentado por los participantes sin la necesidad de recurrir a medidas de autoinforme. Esta aportaci贸n es de gran utilidad en estudios o contextos en los que la evaluaci贸n expl铆cita resulta dif铆cil o imposible, ya sea por las caracter铆sticas de la tarea o por circunstancias espec铆ficas de la poblaci贸n a evaluar. Este es el caso, por ejemplo, de un estudio llevado a cabo con pilotos que eran sometidos a pruebas de simulaci贸n de vuelos (Tichon, Wallis, Riek y Mavin, 2013). Su estado de activaci贸n y ansiedad fue satisfactoriamente evaluado mediante el uso de esta metodolog铆a durante toda la tarea. De modo semejante, el uso de este tipo de indicadores puede ser muy adecuado cuando se trata de registrar la actividad mental (p. ej., inter茅s o esfuerzo) en participantes que, como los beb茅s, no se comunican verbalmente (ver Sebasti谩n-Gall茅s, 2013) o que sufren deterioro cognitivo como en la enfermedad de Alzheimer (Robertson, 2013).

Puesto que en algunos estudios con tareas de reconocimiento se ha observado que la pupila se dilata ante la presentaci贸n de est铆mulos ya conocidos o procesados con anterioridad (Vo et al., 2008), este indicador psicofisiol贸gico tambi茅n se ha utilizado para la detecci贸n de la simulaci贸n en procesos de amnesia (Heaver y Hutton, 2010).

En cualquier caso, la respuesta pupilar es un indicador relativamente sencillo que merece la atenci贸n que se le est谩 dispensando desde la investigaci贸n de las neurociencias en las 煤ltimas d茅cadas. Adem谩s, su vinculaci贸n con sistemas fisiol贸gicos y estructuras neuroanat贸micas conocidas dota a esta respuesta de un gran valor para la investigaci贸n de procesos cognitivos y condiciones cl铆nicas muy diversas.

Conclusi贸n: tender puentes entre indicadores fisiol贸gicos y cl铆nicos

Al margen de los avances tecnol贸gicos y de investigaci贸n desarrollados en las 煤ltimas tres d茅cadas, la integraci贸n de la Psicolog铆a Cl铆nica Aplicada y la Psicolog铆a Cl铆nica B谩sica no es tan vigorosa como ser铆a deseable. El prop贸sito de este art铆culo ha sido el de hacer un breve recorrido hist贸rico sobre la forma en la que se ha utilizado un indicador psicofiosol贸gico tan sencillo como los cambios pupilares en la investigaci贸n psicol贸gica. Como se ha descrito, las primeras investigaciones se centraron casi exclusivamente en las caracter铆sticas de los est铆mulos y no tanto en las caracter铆sticas personales de los participantes. Con el paso de tiempo esa tendencia se ha invertido y en el momento actual prima conocer c贸mo se comporta ese indicador psicofisiol贸gico en muestras con determinadas caracter铆sticas cl铆nicas.

Sin embargo, el inter茅s por las relaciones entre procesos cognitivos, emocionales y fisiol贸gicos no es precisamente reciente. Prueba de ello son las teor铆as de James-Lange (1894, 1885) y Cannon-Bard (1927) sobre el origen de las emociones y su relaci贸n con los cambios corporales. El intento por dar un valor mesurable y tangible a procesos cognitivos ha estado presente en la investigaci贸n desde mediados del siglo XX. Los psic贸logos no nos hemos conformado con saber qu茅 variable se asocia causalmente con otra, sino que hemos dedicado parte de nuestros esfuerzos a desvelar qu茅 otros procesos ocurr铆an dentro de la caja negra.

La relaci贸n bidireccional entre los cambios fisiol贸gicos y los procesos cognitivos ha tenido repercusi贸n en distintos campos de la psicolog铆a. Por ejemplo, Damasio (1994, 1999) la utiliz贸 para formular su "hip贸tesis del marcador som谩tico" acerca de c贸mo las emociones y los estados som谩ticos influyen en nuestros procesos de razonamiento y toma de decisiones. Otro campo en el que el estudio de esta relaci贸n ha sido clave es la investigaci贸n sobre los correlatos neurol贸gicos asociados a la experiencia emocional, tanto en poblaci贸n sana como en muestras con determinados trastornos psicol贸gicos.

El uso del di谩metro pupilar en Psicolog铆a est谩 permitiendo tambi茅n, junto con otras medidas, el estudio de procesos b谩sicos implicados en el origen y mantenimiento de determinadas condiciones psicol贸gicas y psicopatol贸gicas. Creemos que el avance de la ciencia psicol贸gica es gradual y acumulativo y, en este sentido, la investigaci贸n cl铆nica b谩sica puede contribuir eficazmente a dotarnos de una visi贸n m谩s acabada de problemas que sin duda son complejos y para cuya comprensi贸n se necesitan miradas m煤ltiples y complementarias.

En suma, esta breve revisi贸n es tambi茅n una llamada de atenci贸n acerca de la importancia de la integraci贸n de la investigaci贸n b谩sica y psicofisiol贸gica con la investigaci贸n cl铆nica y aplicada. Al igual que la relaci贸n entre los cambios corporales y la cognici贸n, su relaci贸n deber铆a darse de forma bidireccional, de tal manera que los avances y hallazgos en una de ellas tuviesen repercusi贸n y aplicaciones en la otra. De esta forma, el conocimiento sobre la conducta humana ser铆a m谩s completo y certero.


Conflicto de intereses

Los autores de este art铆culo declaran que no tienen ning煤n conflicto de intereses.


Extended Summary

An important shortage of Clinical Psychology is its frequent failure to integrate basic research with applied research. Much of the accumulated knowledge about mental disorders focuses almost exclusively on explicit signs and symptoms that patients report. However, little is known about basic processes associated with these disorders.

The work presented here has as main objective to provide an overview of the connection between a psychophysiological indicator such as pupillary changes and psychological variables such as mood, attention, and emotional processing of stimuli. We will also explain in more detail our research regarding affective disorders, particularly depression.

The pupil is responsible for allowing light to enter the eye. Generally, its size is between 2 mm (conditions of high luminance) and 8 mm (dark). The iris is responsible for controlling the size of the pupil through two sets of muscles (Beatty & Lucero-Wagoner, 2000): a circular group called the sphincter pupillae, and a radial group called the dilator pupillae. The dilator pupillae, innervated by sympathetic nerves, cause the pupil to dilate when they contract. The pupil constricts due to the parasympathetic action on the sphincter pupillae.

According to Beatty (1986) and Beatty and Lucero-Wagoner (2000) changes in pupil size are due to three types of reflexes: light reflex, accommodation reflex, and psychosensory reflex. The light and accommodation reflexes are reflex actions of the eye in response to light and to focusing on a near object, respectively. Psychosensory reflex causes pupil dilation and occurs when a relevant stimulus is presented for any sensory modality.

The psychosensory reflex, characterized by an increase in pupil diameter and associated with the processing of stimuli, has been considered one of the physiological components of the Orienting Response (OR Lynn, 1966; Sokolov, 1963). The Neuronal Model (Sokolov, 1963) considered pupil dilation a mechanism to increase visual acuity when a novel stimulus appears which does not fit a previous neuronal model. On the other hand, according to Kahneman (1973), enlargement of the pupil is caused by the significance of the stimulus (visual or not) rather than its novelty value.

In the mid-'60s Hess (1972) coined the term "pupillometry" to describe a new research which used the pupil size as an index of mental activity. The hypothesis of these studies was that processing "interesting" stimuli produced pupil dilation even in environments with high illumination levels. Hess (1965) conducted several experiments using positive and negative stimuli (Hess & Polt, 1960; Hess, Seltzer, & Shlien, 1965). The great impact and spread of these early studies led to a new stage in the psychophysiological research. Over the next 10 years similar studies were conducted focusing their interest on the study of the pupillary response as an indicator of affective processing.

Hess (1965) established a linear relationship between the size of the pupil and the valence of the stimuli, identifying mydriasis (i.e., pupillary dilation) with "interesting" stimuli and miosis (i.e., pupillary constriction) with "unpleasant" information. While few studies confirmed this relationship (Barlow, 1969), many others did not (Bernick & Oberlander, 1968; Guinan, 1967; Koff & Hawkes, 1968; Woodmansee, 1965).

After a review of these and other studies, Canadian psychologist Pierre Janisse (1973) concluded that: 1) pupil dilations were not dependent on the valence of the stimulus but on its emotional intensity, and 2) all novel stimuli produced mydriasis. Using these assumptions, Janisse proposed a model in which both the valence of the stimulus and pupil size were related according to a U function, considering the affective valence as a continuum. Thus, a highly negative or a highly positive stimulus causes greater pupil dilation than a moderately negative or positive stimulus. In contrast to Hess' hypothesis, Janisse's formulation did not include pupillary constriction processes, but only considers light as a variable reducing pupil diameter.

During the 80's and 90's, no similar studies on pupil reactivity were conducted. In the last decade, Partala and Surakka (2003) confirmed Janisse's formulation (1973) and found pupil sizes to increase with both positive and negative emotional sounds as compared to neutral sounds. A similar study was conducted by Bradley, Miccoli, Escrig, and Lang (2008), which found comparable results. In spite of the results obtained in Hess' studies, subsequent research (from the 1960s to the present) has shown that pupil constriction to aversive stimuli is not a common response in humans.

Hess also studied pupil changes associated with cognitive effort. Specifically, he noted that pupil diameter increased when the experimenter proposed more difficult multiplications (Polt & Hess, 1964). During the 1960s and 1970s other researchers also observed similar pupil responses through different lab tasks: recall tasks (Elshtain & Schaefer, 1968; Peavler, 1974), mental arithmetic (Bradshaw, 1967; Payne, Parry, & Harasymiw, 1968; Schaefer, Ferguson, Klein, & Rawson, 1968) and continuous processing tasks (Bradshaw, 1968). Moreover, Kahneman's studies confirmed a relationship between pupil size and cognitive processing (Kahneman, 1973), which is why this author concluded pupil diameter to be a good physiological indicator of attentional resources.

During the 80's this kind of research was abandoned because of methodological difficulties. However, in the 1990s new studies appeared using pupil size as an index of mental effort (Backs & Walrath, 1992; Granholm, Asarnow, Sarkin, & Dikes, 1996; Hy枚na, Tommola, & Alaja, 1995; Matthews, Middleton, Gilmartin, & Bullimore, 1991). Recently, several studies have been published confirming the relationship between mental activity and pupil dilation (Iqbal, Zheng, & Bailey, 2004; Porter, Troscianko & Gilchrist, 2007; Privitera, Renninger, Carney, Klein, & Aguilar, 2010; Verney, Granholm, & Marshall, 2004).

In the past decade a new field of research was opened to study pupil response, emotional processing, and different psychopathologies. In this article, we will focus on one of the most common psychological mood disorders, depression. The first study relating pupil reactivity and depression was carried out by Siegle, Granholm, Ingram, and Matt (2001). According to these authors, depressed participants would show greater pupil diameter to negative words than to positive words compared to non-depressed subjects in a series of cognitive tasks. Results did not confirm the hypothesis. Depressed participants' pupils did not dilate more to negative than to positive stimuli when compared to nondepressed participants. However, participants with depression showed greater pupil diameters for both, positive and negative words.

In a subsequent study, Siegle, Steinhauer, Carter, Ramel, and Thase (2003) attempted to confirm the hypothesis above. In this case the authors found that depressed subjects showed an increase in pupil size to negative information as compared with a control group. However, the most interesting result was the positive correlation between pupil diameter increase related to negative information and measures of rumination. According to these authors, this relationship can be understood by considering pupil size as an index of the degree of processing, thus indicating larger pupil diameters to reveal higher levels of emotional processing. Therefore, it can be argued that rumination, a cognitive strategy that focuses the individual's attention on a negative emotional state (Nolen-Hoeksema, 1991), is associated with increased emotional processing of negative information. This association has also been observed in a sample of healthy participants (Duque, Sanchez, & Vazquez, 2013). Specifically, pupil size increments related to sad faces correlated with higher levels of brooding, a factor that has been identified as a maladaptive component of rumination (Treynor, Gonzalez, & Nolen-Hoeksema, 2003).

Recently, Steidtmann, Ingram, and Siegle (2010) found that recovered-depressed participants showed greater affective processing (as indicated through pupil diameters) to negative information in comparison with never-depressed participants. This result suggests that pupil size increases associated with the processing of negative stimuli is not a consequence of low mood, but rather a stable factor of risk for a future depressive episode. In a later phase of their study, pupil responses to negative stimuli were re-evaluated after inducing a negative mood. Contrary to expectations, pupil sizes of recovered participants were lower compared with those of never depressed subjects. Steidtmann et al. (2010) argued that this unexpected result could be explained by the cognitive and affective blunting of depressed patients. Similarly, Silk et al. (2007) found that clinically depressed children also showed lower pupil diameters to negative words than children in the control group.

On the other hand, this physiological measure has also been used as a clinical outcome. Siegle, Steinhauer, Friedman, Thompson, and Thase (2011) managed to predict the likelihood of remission of depressive symptoms after 20 sessions of cognitive therapy, based on increases or decreases in pupil size related to processing of negative information before the beginning of the treatment.

In conclusion, the results of the majority of studies conducted in this field confirm the initial hypothesis of Siegle et al. (2001) that clinical depression is associated to larger pupil diameters to negative information.

Despite advances in technology and research over the last three decades, the integration of Applied Clinical Psychology and Basic Clinical Psychology is still scarce. The purpose of this article was to provide a brief historical overview about the way pupil responses have been used in psychological research. As commented above, early research focused almost exclusively on the stimuli's characteristics and less on the personal characteristics of participants. Over time this trend has changed and today the main focus relies on knowing how to relate this psychophysiological indicator with emotional and cognitive processes in clinical samples.


INFORMACI脫N ART脥CULO
Manuscrito recibido: 11/02/2013
Revisi贸n recibida: 11/05/2013
Aceptado: 22/05/2013

DOI: http://dx.doi.org/10.5093/cl2013a11

*La correspondencia sobre este art铆culo debe enviarse a
Carmelo V谩zquez. Facultad de Psicolog铆a. Universidad Complutense de Madrid. Campus de Somosaguas. 28223, Madrid.
Email: cvazquez@psi.ucm.es


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